Амбролаури появляется в исторических летописях впервые в XVII веке. Это место облюбовали имеретинские цари, которы построили свои резиденции на этой территории. Резиденция не сохранилась, но старинную башню, которая находится за новой церковью, принято считать ее частью.

С 1930 года представлял административный центр района Амбролаури. Городом провозгласили в 1966 г. В 2014 г.  от Амбролаурского муниципалитета отсоединился город Амбролаури и стал отдельной административной частью.